「平安京讨魔传」以平安时代中期的京都为舞台。本篇为战国时代末期，在这次的故事中，源赖光与安倍晴明将作为新角色登场。除了新武器「手甲」之外，更追加了装备稀有度、难易度与提高稀有道具掉落率的机能等各种游戏系统新要素。
以义经所留下的话语作为线索，主角前往京都探寻楚叶矢丸的过去时，发现了一座供奉着老旧箱子的神社。而这口箱子，将再度引领主角穿越到过去。
【新角色】
源赖光——平安时代中期的武将。通称赖光。相传以勇猛果敢而享誉盛名，并率领赖光四天王讨伐了酒吞童子和土蜘蛛。历史上未记载，其实是一名女性。他的弟弟活用其丰功伟业，以另一名赖光的身份展现出色的政治手腕，两人的活跃成就了「源赖光」的传说，并传承至今。
源赖光
安倍晴明——平安时代的阴阳师。相传生为下级贵族，虽然是很有才华的阴阳师，却很晚才出人头地。在占卜与封印妖怪等方面立下诸多功劳，最后被众多人认定为阴阳师中的高手。其活跃事迹在「今昔物语集」、「宇治拾遗物语」等诸多书籍中皆有记载，在后世成为阴阳师的代名词。
安倍晴明
芦屋道满——平安时代中期的阴阳师。相传出身于播磨国（现今兵库县）。也被称为道摩法师，据说是能和安倍晴明比肩的法术高手。传闻道满在法术比试中败给晴明后，虽成为晴明的弟子，却离开京都试图以咒术暗杀大贵族，不过这些说法均无法证实。
芦屋道满
【新妖怪】
夜叉——获得咒杀之力并沦为鬼神的女性妖怪。据说某贵族女子为了变成夜叉而举行的仪式，便是丑时参拜的原型。在战斗中也会施展咒杀之力，千万要当心。
夜叉
胧车是牛车妖怪。贵族们那丑陋的虚荣心和嫉妒心，以及争夺场地失败的怨恨等，都寄宿于牛车中，久之化作了妖怪。根据强烈显现出的情感，行动也会有所不同。
胧车
土蜘蛛——具有蜘蛛般多条手臂的巨大妖怪。是靠蛛丝捕食人类的凶残妖怪，被京都附近的人们所惧怕，经常出现在能和歌舞伎的题材中。一旦被蛛丝黏住，会暂时陷入毫无防备的状态，切勿以身犯险。
在常暗中，攻击会变得更加猛烈。要抵御六手二脚共八只手足所打出的连击，是十分困难的。务必把握破绽转为攻势，以消除常暗为第一优先。
土蜘蛛
神秘超忍——主角收到一封神秘的挑战书。那神秘的一族面对突然出现在平安时代且拥有强大力量的半妖武士，势必会亲自彻查是正亦是邪。在众佛的见证之下，会杀鬼的鬼与超忍将正面交锋。
神秘超忍
【新武器-手甲】
「手甲」是一种以装备包覆拳头，可直接出拳殴打敌人的武器。另有装备大型金属钩爪，忍者们所爱用的武器「手甲钩」。能增加空手格斗术的威力，并强化架开能力。与其他武器相比，能如行云流水般施展连续攻击，为了连接攻势也经常会在攻击中穿插踢击。
新武器-手甲
【新关卡】
罗生门——位于平安京市区南端的巨大楼门?罗生门。这扇被称为「罗城门」的大门，是通往平安京中心大道的起点，担负着保护京都免受盗贼和妖怪入侵的作用。然而，往来于繁荣市区的道路终日车水马龙，惨遭入侵的罗生门也成了妖怪的巢穴，那鲜艳威严的外观也在红莲之火中土崩瓦解。
罗生门
奈良大佛殿——大和国东大寺的大佛是为祈求佛祖慈悲而建造的巨大佛像。频繁发生的地震、瘟疫、饥荒使世间陷入极度混乱，而大佛的面容充满了足以消除灾难与忧郁的安宁。曾因人们的捐赠而繁盛一时的寺院，随着都城迁移到平安京后渐渐变得无人问津，如今沦为了妖怪出没的荒寺。几次受到战火的焚烧，后来被松永久秀烧毁。
奈良大佛殿
【新道具】
「神宝」为在「神器」之上的稀有装备，于「顿悟梦路」中出现。除了具有较「神器」更高的性能之外，也有仅限「神宝」才能赋予的特殊效果。尤其是只有「神宝」才能让配件赋予「恩宠」，还请务必入手试试。
神宝
「难行石」为神社选单追加的新机能。开放「妖怪梦路」后即可解锁。虽然持有期间内，敌人会获得强化，但「神器」以上的道具掉落率也会有所提升。
要领取「难行石」，必须要另外寄放一个配件作为交换。在持有「难行石」的状态下进行战斗就会提升达成度，再将达成度上限已满的「难行石」进行供养，归还的配件就能有机率能提升稀有度或＋值。
难行石
